C₄-фотосинтез или цикл Хэтча-Слэка-Карпилова — путь связывания углерода, характерный для высших растений, первым продуктом которого является четырёхуглеродная щавелевоуксусная кислота, а не трёхуглеродная 3-фосфоглицериновая кислота, как у большинства растений с обычным C₃-фотосинтезом.

По своей сути C₄-фотосинтез представляет собой модификацию обычного C₃-фотосинтеза и появился в процессе эволюции значительно позже последнего. В цикле Хэтча-Слэка растения осуществляют первичную фиксацию углерода в клетках мезофилла через карбоксилирования фосфоенолпирувата (ФЕП) при участии фермента фосфоенолпируваткарбоксилазы (ФЕП-карбоксилаза). Образовавшийся в результате реакции оксалоацетат превращается в малат или аспартат и в таком виде транспортируется в клетки обкладки проводящего пучка, где в результате декарбоксилирования высвобождается CO₂, поступающий в восстановительный пентозофосфатный цикл^[1]. В цикле Кальвина у C₄-растений как и у C₃-растений CO₂ превращается в трёхатомный сахар, который идёт на синтез сахарозы. Транспорт CO₂ из клеток мезофилла в клетки обкладки в виде промежуточных продуктов фиксации позволяет значительно повысить его концентрацию в месте локализации Рубиско и таким образом значительно повысить её эффективность, избежав побочной реакции с кислородом, и, как следствие, полностью избавится от фотодыхания.

Благодаря более эффективному способу фиксации CO₂ отпадает необходимость держать устьица всё время открытыми, а значит снижаются потери воды в ходе транспирации. По этой причине C₄-растения способны расти в засушливых местообитаниях, при высоких температурах, в условиях засоления, недостатка азота и CO₂. Тем не менее дополнительные шаги по фиксации углерода в C₄-пути требует дополнительных затрат энергии в форме АТФ. Если принять, что в цикле Кальвина у C₄-растений, так же как и у C₃-растений для фиксации одной молекулы CO₂ используются 3 молекулы АТФ и 2 молекулы НАДФН, то для регенерации акцептора углерода в цикле Хэтча-Слэка, то есть превращения пирувата в ФЕП, требуются дополнительно 2 молекулы АТФ. В итоге на одну молекулу CO₂ в C₄-пути расходуется 5 молекул АТФ и 2 молекулы НАДФН^[2]. По этой причине C₄-растениям для оптимального роста требуются более высокий уровень инсоляции.

Анатомия листа

Для C₄-растений характерна особая структура листа, так называемая кранц-анатомия (нем. Kranz — корона, венец). Впервые такой тип строения листа был описан в 1884 году немецким ботаником Готлибом Габерландтом^[3]. Проводящие пучки у таких растений окружены двумя слоями зелёных клеток ассимиляционной паренхимы. Внешний слой образуют клетки мезофилла, не дифференцированый на губчатую и палисадную паренхиму, а внутренний — клетки обкладки сосудистого пучка. Клетки обкладки связаны с клетками мезофилла множеством плазмодесм, благодаря чему между ними возможен активный обмен метаболитами. Особенностью строения листа C₄-растений является наличие не более 2-3 слоёв клеток мезофилла, что позволяет легко обмениваться продуктами фотосинтеза через плазмодесмы. Клетки мезофилла и клетки обкладки проводящего пучка отличаются структурно и функционально. Клетки мезофилла мелкие, расположены рыхло, хлоропласты в них всегда имеют граны и они редко содержат крахмал. В этих клетках и располагается ФЕП-карбоксилаза, которая присоединяет CO₂ к фосфоенолпирувату с образованием оксалоацетата. Клетки обкладки более крупные, с утолщённой, часто суберинизированной, клеточной стенкой, плотно прилегают к сосудам листа, хлоропласты в них могут не иметь гран и часто содержат зёрна крахмала. Здесь локализуется фермент Рубиско и протекает обычный цикл Кальвина^[4].

Для некоторых C₄-растений также характерен диморфизм хлоропластов, когда у хлоропластов клеток мезофилла есть многочисленные граны, а в клетках обкладки граны рудементарны и практически полностью отсутствуют^[5]. Тем не менее, такой диморфизм не является необходимым для C₄-фотосинтеза и встречается только среди растений с определённым его биохимическим типом^[6].

Не у всех видов C₄-растений есть субериновый слой, но все они стремятся предотвратить диффузию CO₂ из клеток обкладки, поэтому положение хлоропластов в этих клетках становится особенно важным. У видов с субериновым слоем хлоропласты расположены центробежно, то есть на максимальном удалении от проводящего пучка и ближе к мезофиллу. У видов без суберинового слоя хлоропласты расположены центростремительно, впритык к клеточной стенке, максимально приближенной к проводящему пучку и в удалении от мезофилла. Такое распределение хлоропластов удлиняет путь диффузии CO₂ и снижает утечку в клетки мезофилла^[7].

Биохимия

У C₃-растений темновые реакции фотосинтеза начинаются с фиксации CO₂ ферментом Рубиско на акцепторе рибулозо-1,5-бисфосфате с образованием двух молекул 3-фосфоглицерата. Однако из-за двойной, карбоксилазой и оксигеназной активности Рубиско, часть субстрата для фиксации CO₂ взаимодействует с кислородом и окисляется, что приводит к потере субстрата и энергии, а также влечёт за собой дополнительные затраты по утилизации образовавшегося двухуглеродного соединения, 2-фосфогликолата. Сумма этих процессов носит название фотодыхание и вносит существенный вклад в снижение общей эффективности фотосинтеза.

Что бы преодолеть ограничения, связанные с побочной реакцией Рубиско в условиях низкого содержания в современной атмосфере CO₂ и высокого O₂, C₄-растения выработали эффективный механизм концентрирования CO₂ в месте локализации Рубиско, создавая благоприятные условия для работы этого фермента. Вместо прямой фиксации Рубиско в цикле Кальвина, CO₂ ассимилируется в виде 4-х углеродной органической кислоты в клетках мезофилла, которая затем транспортируется в клетки обкладки сосудистых пучков, где декарбоксилируется, высвобождая CO₂. Анатомической предпосылкой нагнетания CO₂ является большее число клеток мезофилла (примерно 5—7 на одну клетку обкладки). Таким образом, CO₂, предварительно зафиксированный в пяти клетках, попадает в одну^[8]. В клетках обкладки CO₂ поступает в обычный цикл Кальвина, где вторично фиксируется Рубиско и используется для синтеза углеводов. Благодаря постоянному градиенту метаболитов, а также непроницаемой для CO₂ стенке клеток обкладки, концентрация CO₂ в сайте карбоксилирования Рубиско даже при закрытых устьицах возрастает в 14 раз по сравнению с равновесной концентрацией CO₂ в воде (с 5 мкмоль/л до 70 мкмоль/л соответственно)^[9]. При таких высоких концентрациях CO₂ в сайте карбоксилирования оксигеназная реакция в значительной степени подавлена, возрастает эффективность фотосинтеза, снижаются потери энергии на фотодыхание.

Первичную фиксацию CO₂ у C₄-растений осуществляет фермент фосфоенолпируваткарбоксилаза или ФЕП-карбоксилаза, расположенная в клетках мезофилла. В отличие от Рубиско, она фиксирует углекислый газ в форме гидрокарбонат-иона HCO₃^-, а не CO₂. Поскольку в качестве субстрата используется заряженная молекула, то полностью исключается побочная реакция с незаряженной молекулой на подобии O₂, которая к тому же отличается от гидрокарбоната по пространственному строению. Эффективность механизма предварительной фиксации CO₂ при помощи ФЕП-карбоксилазы заключается не в высоком сродстве фермента к субстрату (K_m(HCO₃^-) = 0,2-0,4 мМ для ФЕП-карбоксилазы^[8] против K_m(CO₂) = 10-15 мкМ для Рубиско^[10]), а в том, что в цитозоле при нормальной температуре и рН 8 отношение HCO₃^-:CO₂ составляет приблизительно 50:1. Таким образом, ФЕП-карбоксилаза, в отличие от Рубиско, может присоединять доминирующую в этой равновесной реакции форму углекислоты и результативно проводить фиксацию CO₂, даже если при полузакрытых устьицах концентрация растворенного в воде CO₂ упадет ниже уровня, приемлемого для Рубиско^[11]. Образование HCO₃^- из CO₂ происходит с участием цинк-содержащего фермента карбоангидразы, которая также локализована в цитозоле клеток мезофилла и ускоряет установление равновесия между двумя формами углекислоты:

${\displaystyle \mathrm {CO_{2}+H_{2}O\rightleftharpoons HCO_{3}^{-}+H^{+}} }$

ФЕП-карбоксилаза катализирует необратимую конденсацию молекул ФЕП и HCO₃^- с образованием оксалоацетата. ФЕП-карбоксилазаимеет имеет очень высокое сродство к ФЕП. Оксалоацетат преобразуется в малат или же в аспартат и в таком виде транспортируется в клетки обкладки, где снова становится малатом и подвергается окислительному декарбоксилированию:

В результате окислительного декарбоксилирования из малата образуется CO₂ и пируват, который в той или иной форме возвращается в клетки мезофилла, где снова превращается в ФЕП при помощи расположенного в хлоропластах фермента пируватортофосфатдикиназы^[en]. Катализируемая ферментом реакция довольно необычна, название «дикиназа» обозначает фермент, который катализирует двукратное фосфорилирование. На первой, обратимой стадии реакции один фосфатный остаток передаётся с АТФ на неорганический фосфат с образованием пирофосфата, а второй (Ф_β) присоединяется к пирувату. Локализованная в строме хлоропластов пирофосфатаза^[en] мгновенно гидролизует образовавшийся пирофосфат, что делает реакцию необратимой^[12]. Таким образом происходит регенерация акцептора углекислого газа и замыкание цикла.

Эффективный механизм углекислотного концентрирования позволяет C₄-растениям создать диффузный ток, что бы обеспечить достаточное поступление углекислого газа даже при увеличенном сопротивлении устьиц. Именно этот эффект позволяет тратить почти в два раза меньше воды на фиксацию одной молекулы CO₂, чем C₃-растениям, ведь с уменьшением ширины устьичной щели пропорционально падают и потери воды^[9].

Три типа C₄-фотосинтеза

В соответствии с типом C₄-кислоты, которая служит переносчиком углекислого газа в клетки обкладки (малат или аспартат), C₃-продуктом который возвращается в клетки мезофилла для регенерации (пируват или аланин), а также с характером декарбоксилирующих реакций в клетках обкладки выделяют три варианта С₄-пути фотосинтеза^[13]:

• НАДФ⁺-малатдегидрогеназный тип: Малат подвергается окислительному декарбоксилированию в хлоропластах под действием НАДФ-зависимой декарбоксилирующей малатдегидрогеназы (НАДФ-зависимый малик-энзим) с образованием молекулы НАДФH и CO₂.
• НАД⁺-малатдегидрогеназный тип: Малат декарбоксилируется в митохондриях при помощи НАД-зависимой декарбоксилирующей малатдегидрогеназы (НАД-зависимый малик-энзим) с образованием одной молекулы НАДН. Выделившийся диоксид углерода диффундирует в хлоропласты.
• ФЕП-карбоксикиназный тип: Малат декарбоксилируется в митохондриях по НАД-малатдегидрогеназному типу, но в дополнение происходит прямое декарбоксилирование оксалоацетата в цитоплазме ФЕП-карбоксикиназой с затратой одной молекулы АТФ и образованием ФЕП.

НАДФ-малатдегидрогеназный тип (НАДФ-МДГ)

НАДФ-малатдегидрогеназный тип (НАДФ-МДГ)^[8] или НАДФ-маликэнзимный тип (НАДФ-МЭ)^[14] исторически был первым исследованным биохимическим типом C₄-фотосинтеза. По этому пути осуществляют фотосинтез такие важные сельскохозяйственные культуры, как кукуруза, сорго, росичка и сахарный тростник^[15]. В качестве транспортных продуктов используются малат и пируват.

Оксалоацетат, который образуется в результате карбоксилирования ФЕП, с помощью специфичного переносчика транспортируется в хлоропласты, где восстанавливается НАДФ-малатдегидрогеназой до малата. Образовавшийся малат выносится в цитозоль и диффундирует из клеток мезофилла в клетки обкладки через плазмодесмы. Малик-энзим, который локализован в хлоропластах клеток обкладки, катализирует преобразование малата в пируват с выделением СO₂, который фиксируется Рубиско. Образовавшийся пируват с участием специфичного переносчика экспортируется из хлоропластов клеток обкладки и диффундирует через плазмодесмы в клетки мезофилла, где он с помощью другого переносчика входит в хлоропласты, где фермент пируватфосфатдикиназа снова превращает его в ФЕП^[8].

Поскольку хлоропласты клеток обкладки, в отличие от хлоропластов клеток мезофилла, не содержат карбоангидразы, диффузия СO₂ в строме клеток обкладки происходит медленнее, чем в клетках мезофилла. Субериновый слой между клетками обкладки и мезофилла у некоторых растений, вероятно, также затрудняет утечку СO₂ через клеточные стенки, так что остается только возможность утечки через плазмодесмы. Долю СO₂, который был сконцентрирован в клетках обкладки, но вследствие утечки диффундировал обратно в клетки мезофилла, оценивают как 10-30 % для разных видов^[16].

Для растений обладающих этим типом C₄-фотосинтеза характерно наличие диморфизма хлоропластов. Хлоропласты клеток мезофилла имеют много гран, в то время как хлоропласты клеток обкладки содержат преимущественно стромальные ламеллы и малое количество гранальных стопок с низкой активностью фотосистемы II. Существует градация в количестве гран хлоропластов клеток обкладки, начиная с рудиментарных гран у кукурузы и росички и вплоть до полного их отсутствия у сорго и сахарного тростника^[17]. Агранальные хлоропласты клеток обкладки осуществляют циклическое фосфорилирование при участии фотосистемы I и синтезируют только АТФ. Все восстановительные эквиваленты, необходимые для цикла Кальвина обеспечивают клетки мезофилла за счет нециклического электронного транспорта. Окисление в клетках обкладки малата обеспечивает не более трети необходимых для работы цикла Кальвина НАДФН. Другая часть необходимого НАДФН вместе с АТФ поставляется из хлоропластов клеток мезофилла в хлоропласта клетки обкладки с помощью триозофосфат-3-фосфоглицератного челночного механизма, через триозофосфатный переносчик внутренней мембраны соответствующих хлоропластов^[18].

НАД-малатдегидрогеназный тип (НАД-МДГ)

НАД-малатдегидрогеназный тип (НАД-МДГ)^[8] или НАД-маликэнзимный тип (НАД-МЭ)^[14] обнаружен у большинства видов, включая просо, амарант, портулак^[13], иван-чай и марь^[19]. Хлоропласты как клеток мезофилла, так и клеток обкладки имеют граны и активную фотосистему II^[20]. Клетки обкладки содержат множество крупных митохондрий с хорошо развитыми кристами^[21]. В качестве транспортных продуктов используются аспартат и аланин.

В этом случае оксалоацетат, который образуется в реакции ФЕП-карбоксилазы, превращается в аспартат путём переаминирования, которое катализируется глутамат-аспартатаминотрансферазой. Поскольку концентрация глутамата в клетке велика, он удобен для поддержания диффузионного тока между клетками мезофилла и обкладки. В результате трансаминирования концентрация аспартата становится в 5 раз выше концентрации оксалоацетата, что создаёт сильный диффузионный ток. После диффузии в клетки обкладки аспартат транспортируется в митохондрии. Митохондриальная изоферментная форма глутамат-аспартатаминотрансферазы катализирует превращение аспартата в оксалоацетат, который затем восстанавливается НАД-малатдегидрогеназой до малата. Малат декарбоксилируется НАД-малик-энзимом с образованием пирувата, а НАД⁺, образовавшийся в реакции восстановления оксалоацетата, вновь восстанавливается до НАДН. Образовавшийся в реакции СO₂ диффундирует в хлоропласты, где ассимилируется с участием Рубиско. Пируват выходит из митохондрий и в цитозоле превращается в аланин с участием аланин-глутаматаминотрансферазы. Поскольку эта реакция равновесная, а концентрация аланина гораздо выше, чем пирувата, возникает интенсивный диффузионный ток аланина в клетки мезофилла. В клетках мезофилла аланин превращается в пируват с участием изофермента аминотрансферазы, которая упоминалась выше. Пируват транспортируется в хлоропласта, где превращается в ФЕП с участием пируватфосфатдикиназы так же, как в случае с НАДФ-МДГ типом^[20].

ФЕП-карбоксикиназный тип (ФЕПКК)

ФЕП-карбоксикиназный тип (ФЕПКК или ФЕП-КК)^[8] был обнаружен у нескольких быстро растущих тропических злаков, которые используются в качестве кормовых культур. Этот путь фотосинтеза используют часть представителей рода просо (гвинейская трава^[en]), хлорис гайанская^[en][15] и баклажан^[19]. Хлоропласты как клеток мезофилла, так и клеток обкладки имеют граны и активную фотосистему II^[20]. В качестве транспортных продуктов используются аспартат, аланин, малат и фосфоенолпируват.

Как и в С₄-метаболизме НАД-МДГ типа, оксалоацетат превращается в аспартат в клетках мезофилла. Аспартат диффундирует в клетки обкладки, где с участием аминотрансферазы, локализованной в цитозоле, происходит регенерация оксалоацетата. В цитозоле под действием фермента ФЕП-карбоксикиназы оксалоацетат превращается в ФЕП с затратой АТФ. Выделившийся в реакции СO₂ диффундирует в хлоропласты, а ФЕП диффундирует обратно в клетки мезофилла. У растений этого типа затраты АТФ на накачивание СO₂ в клетки обкладки связаны исключительно с потреблением АТФ ФЕП-карбоксикиназой. Митохондрии обеспечивают эту реакцию необходимым количеством АТФ, окисляя малат при участии НАД-малик-энзима. Источником малата, как и в случае НАДФ-малатдегидрогеназного типа, являются клетки мезофилла. Таким образом, в метаболизме С₄-ФЕП-карбоксикиназного типа лишь небольшая часть СO₂ высвобождается в митохондриях, а большая часть — в цитозоле^[22].

Регуляция

C₄-фотосинтез регулируется по трём основным ферментам, каждый из которых активируется светом, так что С₄-путь активен исключительно в светлое время суток.

ФЕП-карбоксилаза регулируется двумя путями: через фосфорилирование и аллостерически. Основными аллостерическими ингибиторами ФЕП-карбоксилазы являются карбоновые кислоты такие как малат и аспартат^[23][24]. Поскольку малат образуется на следующем шаге САМ и С₄ циклов, сразу после того как ФЕП-карбоксилаза катализирует конденсацию СО₂ и ФЕП в оксалоацетат, то образуется обратная связь. И аспартат, и оксалоацетат легко превращаются друг в друга по механизму трансаминирования; таким образом, высокие концентрации аспартата путём обратной связи ингибируют ФЕП-карбоксилазу.

Основные аллостерические активаторы ФЕП-карбоксилазы у растений — это триозофосфаты^[25] и фруктозо-1,6-бисфосфат^[26]. Обе молекулы являются индикаторами активного гликолиза и сигнализируют о необходимости производства оксалоацетата, чтобы усилить поток вещества через цикл трикарбоновых кислот. Кроме того, увеличение гликолиза означает усиленное снабжение ФЕП и, следовательно, больше акцептора для фиксации СО₂ и транспорта его в цикл Кальвина.

Когда лист находится в темноте, активность этого фермента низкая. В этом случае сродство фермента к субстрату, ФЕП, очень низкое; процесс также ингибируется низкими концентрациями малата. Поэтому в темное время суток фермент в листе практически неактивен. При освещении листа неизвестным путём активируется киназа ФЕП-карбоксилазы, которая фосфорилирует гидроксильную группу серинового остатка в белке ФЕП-карбоксилазы. Фермент вновь может быть инактивирован в случае удаления фосфатной группы специфической фосфатазой. Активированный (фосфорилированный) фермент также ингибируется малатом, но в этом случае для достижения эффекта необходимы более высокие концентрации малата. Как киназа так и фосфатаза регулируются на уровне транскрипции. Существует также мнение, что малат обеспечивает обратную связь в этом процессе, снижая уровень экспресси киназы и повышая экспрессию фосфатазы^[24].

Пируватфосфатдикиназа (ПФДК) также является светозависимым ферментом. Она инактивируется в темноте за счет фосфорилирования по остатку треонина. Эту реакцию осуществляет необычный бифункциональный ПФДК регулирующий протеин (ПФДК-РП или ПДРП). Он одновременно обладает киназной и фосфатазной активностью. Фосфорилирование довольно необычно, поскольку в качестве донора фосфатной группы используется предпочтительно АДФ, а не АТФ. Необычна и реакция дефосфорилирования, вместо молекулы воды, ПФРП переносит отщепляемую фосфатную группу на свободный неорганический фосфат (Ф_н) с образованием пирофосфата (ФФ_н). Активность ПДРП зависит от уровня АДФ в строме хлоропластов. АДФ является субстратом для киназной активности и одновременно сильным конкурентным ингибитором фосфатазной. В темноте уровень АДФ значительно повышается, в результате чего подавляется фосфатазная активность. На свету, за счёт фотофосфорилирования, концентрация АДФ резко сокращается, не остаётся субстрата для киназной реакции, а фосфатазная перестаёт подавляется. В результате ПДРП отщепляет фосфат от пируватфосфатдикиназы и активирует её^[27].

НАДФ-малатдепадрогеназа активируется светом за счет работы ферредоксин-тиоредоксиновой системы. В ходе световых реакций фотосинтеза, энергия света питает транспорт электронов от воды к ферредоксину. Фермент ферредоксин-тиоредоксинредуктаза использует восстановленный ферредоксин для восстановления дисульфидной связи тиоредоксина из дисульфида до дитиола. Восстановленный тиоредоксин восстанавливает цистеин-цистеиновую дисульфидную связь в НАДФ-малатдепадрогеназе, что переводит фермент активную форму^[22].

Особые формы C₄-фотосинтеза

C₄-фотосинтез без кранц-анатомии

Хотя большинство C₄-растений обладает кранц-анатомией, есть несколько видов осуществляющих C₄-цикл без разделения на клетки обкладки и мезофилл. Эти четыре растения относятся к подсемейству маревые: Suaeda aralocaspica^[en], Bienertia cycloptera, Bienertia sinuspersici и Bienertia kavirense. Они произрастают в пустынных, засолённых районах среднего востока: B. sinuspersici в разных странах Персидского залива, B. cycloptera в Турции, Афганистане и Иране, B. kavirense в иранской соляной пустыне (Деште-Кевир), а С. aralocaspica возле соляных заводов в Центральной Азии. Для них характерен уникальный С₄-механизм нагнетания CO₂ в рамках одной клетки^{[28][29][30][31]}. Все вышеперечисленные растения относятся к НАД-МДГ биохимическому типу^[32].

Хотя цитологическое строение в двух родах различается, основной принцип в обоих заключается в использовании больших вакуолей для разделения клетки на два отсека. У S. aralocaspica имеются очень длинные клетки палисадной паренхимы, разделённые на два отсека большой вакуолью, которая занимает почти всё пространство клетки. Паренхима располагается в один слой и более плотно упакована с внешней стороны листа, но более рыхло с внутренней. В ближнем к эпидермеу листа (дистальном) регионе располагаются хлоропласты с низким содержанием гран и без Рубиско, здесь происходит синтез ФЕП из при помощи фермент пируватфосфатдикиназы. Во внутреннем (проксимальном) участке расположены обычные гранальные хлоропласты и митохондрии, здесь есть Рубиско и действует цикл Кальвина^[32].

Представители рода Bienertia^[en] имеют другое строение. Паренхима листа располагается в два-три слоя. Большая часть клетки заполнена вакуолями, и разбита на тонкую цитозольную полоску на периферии и необычный центральный отсек с большим количеством хлоропластов в середине. Здесь наблюдается некий аналог кранц-анатомии, на периферии располагаются крупные хлоропласты с уменьшенным количеством гран и неполным набором ферментов цикла Кальвина, где происходит регенерация ФЕП, а в центре расположено скопление в двое меньших хлоропластов с нормальными гранами и активной Рубиско, где протекает цикл Кальвина. Вместе с этими хлоропластами в центре расположены митохондрии и пероксисомы^[32].

В обоих случаях за распределение двух типов хлоропластов по клетке отвечает актиновый и микротрубочковый цитоскелет. Также при одноклеточном C4-фотосинтезе не происходит обособления ФЕП-карбоксилазы, она равномерно располагается по всей клетке. В связи с этим возникает вопрос о возможном механизме ингибирования её в месте работы Рубиско, что бы избежать повторной фиксации высвобожденного CO₂^[32].

В качестве другого примера C₄-фотосинтеза без кранц-анатомии можно привести морскую зелёную макроводоросль Udotea flabellum^[33] и одноклеточную диатомею Thalassiosira weissflogii^[en][34].

Факультативный C₄-фотосинтез

Примечания